Роль неферментирующих грамотрицательных бактерий Stenotrophomonas maltophilia в этиологии инфекционных заболеваний (обзор литературы)

Грамотрицательные бактерии Stenotrophomonas maltophilia занимают третье место среди неферментирующих грамотрицательных бактерий по частоте выявления при инфекционной патологии различной локализации. В данном обзоре представлены сведения о различных факторах вирулентности, механизмах, используемых S. maltophilia для колонизации и заражения организма человека, множественной лекарственной устойчивости, клинических проявлениях вызываемых заболеваний и методах бактериологической диагностики. Подчеркнута важность ранней идентификации данного патогена для практикующих врачей. Обсужден выбор препарата для терапии инфекций, обусловленных S. maltophilia, являющийся сложной задачей как для клиницистов, так и для микробиологов. С этой целью изучены современные отечественные и зарубежные научные публикации с использованием поисковых систем научных электронных библиотек – PubMed, Google Scholar, eLIBRARY.ru, КиберЛенинка.

1. Brooke J.S. Stenotrophomonas maltophilia: an emerging global opportunistic pathogen // Clin. Microbiol. Rev. 2012. Vol.25, Iss.1. P.2–41. https://doi.org/10.1128/CMR.00019-11

2. Brooke J.S. Advances in the Microbiology of Stenotrophomonas maltophilia // Clin. Microbiol. Rev. 2021. Vol.34, Iss.3. Article number:e0003019. https://doi.org/10.1128/cmr.00030-19

3. Козлов Р.С. Нозокомиальные инфекции: эпидемиология, патогенез, профилактика, контроль // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2000. Т.2, №1. С.16–30. EDN: ZAPHGH.

4. Шагинян И.А., Чернуха М.Ю. Неферментирующие грамотрицательные бактерии в этиологии внутрибольничных инфекций: клинические, микробиологические и эпидемиологические особенности // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2005. Т.7, №3. С.271–285. EDN: HAMIBI.

5. Зайцева В.Н., Рогачева Т.А., Анисько Л.А. Соловей Н.В. Анализ распространенности неферментирующих грамотрицательных бактерий и их резистентности к антимикробным препаратам // Клиническая инфектология и паразитология. 2020. Т.9, №2. C.151–160. https://doi.org/10.34883/PI.2020.9.2.001

6. Панина М. В. Этиологическая структура, лечение и исходы бактериемий у детей с онкогематологическими заболеваниями и депрессиями кроветворения: автореф. дис. … канд. мед. наук. М., 2017. 126 с. EDN: ELSTQP.

7. Cherif H., Kronvall G., Björkholm M., Kalin M. Bacteraemia in hospitalised patients with malignant blood disorders: a retrospective study of causative agents and their resistance profiles during a 14-year period without antibacterial prophylaxis // Hematol. J. 2003. Vol.4, Iss.6. P.420–426. https://doi.org/10.1038/sj.thj.6200334

8. Montassier E., Batard E., Gastinne T., Potel G., de La Cochetière M.F. Recent changes in bacteremia in patients with cancer: a systematic review of epidemiology and antibiotic resistance // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2013. Vol.32, Iss.7. P.841–850. https://doi.org/10.1007/s10096-013-1819-7

9. Ramphal R. Changes in the etiology of bacteremia in febrile neutropenicpatients and the susceptibilities of the currently isolated pathogens // Clin. Infect. Dis. 2004. Vol.39, Suppl.1. S.25–31. https://doi.org/10.1086/383048

10. Wisplinghoff H., Seifert H., Wenzel R.P., Edmond M.B. Current trends in the epidemiology of nosocomial bloodstream infections in patients with hematological malignancies and solid neoplasms in hospitals in the United States // Clin. Infect. Dis. 2003. Vol.36, Iss.9. P.1103–1110. https://doi.org/10.1086/374339

11. Sader H.S., Jones R.N. Antimicrobial susceptibility of uncommonly isolated non-enteric Gram-negative bacilli // Int. J. Antimicrob. Agents. 2005. Vol.25, Iss.2. P.95–109. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2004.10.002

12. Abbott I.J, Peleg A.Y. Stenotrophomonas, Achromobacter, and nonmelioid Burkholderia species: antimicrobial resistance and therapeutic strategies // Semin. Respir. Crit. Care Med. 2015. Vol.36, Iss.1. P.99–110. https://doi.org/10.1055/s-0034-1396929

13. Abbott I.J., Slavin M.A., Turnidge J.D., Thursky K.A., Worth L.J. Stenotrophomonas maltophilia: emerging disease patterns and challenges for treatment // Expert. Rev. Anti. Infect. Ther. 2011. Vol.9, Iss.4. P.471–488. https://doi.org/10.1586/eri.11.24

14. Coenye T., Vanlaere E., Falsen E., Vandamme P. Stenotrophomonas africana Drancourt et al. 1997 is a later synonym of Stenotrophomonas maltophilia (Hugh 1981) Palleroni and Bradbury 1993 // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004. Vol.54, Iss.4. P.1235–1237. https://doi.org/10.1099/ijs.0.63093-0

15. Зубарев А.С. Инфекции, связанные со Stenotrophomonas maltophilia у пациентов отделений реанимации и интенсивной терапии // Интенсивная терапия. 2008. Т.1, №3. С.42–46.

16. Denton M., Kerr K.G. Microbiological and clinical aspects of infection asociated with Stenotrophomonas maltophilia // Clin. Microbiol. Rev. 1998. Vol.11, Iss.1. P.57–80. https://doi.org/10.1128/CMR.11.1.57

17. Bhaumik R., Aungkur N.Z., Anderson G.G. A guide to Stenotrophomonas maltophilia virulence capabilities, as we currently understand them // Front. Cell. Infect. Microbiol. 2024. Vol.11, Iss.13. Article number:1322853. https://doi.org/10.3389/fcimb.2023.1322853

18. Palleroni N.J. Stenotrophomonas. Bergey's Manual of Systematic of Archaea and Bacteria. URL: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/9781118960608.gbm01237

19. Ryan R.P., Monchy S., Cardinale M., S. Taghavi L., Crossman M.B., Avison G., Berg D., van der Lelie D., Dow J.M. The versatility and adaptation of bacteria from the genus Stenotrophomonas // Nat. Rev. Microbiol. 2009. Vol.7, Iss.7. P.514–525. https://doi.org/10.1038/nrmicro2163

20. Turrientes M.C., Baquero M.R., Sánchez M.B., Valdezate S., Escudero E., Berg G., Cantón R., Baquero F., Galán J.C., Martínez J.L. Polymorphic mutation frequencies of clinical and environmental Stenotrophomonas maltophilia populations // Appl. Environ. Microbiol. 2010. Vol.76, Iss.6. P.1746–1758. https://doi.org/10.1128/AEM.02817-09

21. Pompilio A., Crocetta V., Ghosh D., Chakrabarti M., Gherardi G., Vitali L. A., Fiscarelli E., Di Bonaventura G. Stenotrophomonas maltophilia phenotypic and genotypic diversity during a 10-year colonization in the lungs of a cystic fibrosis patient // Front. Microbiol. 2016. Vol.7. Article number:1551. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01551

22. Palleroni N.J., Bradbury J.F. Stenotrophomonas, a new bacterial genus for Xanthomonas maltophilia (Hugh 1980) Swings et al. 1983 // Int. J. Syst. Bacteriol. 1993. Vol.43, Iss.3. P.606–609. https://doi.org/10.1099/00207713-43-3-606

23. Hugh R., Leifson E. A description of the type strain of Pseudomonas maltophilia // Int. Bull. Bacteriol. Nomencl. Taxon. 1963. Vol.13. P.133–138. https://doi.org/10.1099/0096266X-13-3-133

24. Останкова Ю.В., Семенов А. В., Зуева Е.В., Вашукова М.А., Тотолян А.А. Идентификация Stenotrophomonas maltophilia с использованием методов прямого секвенирования 16s рРНК и MALDI-ToF масс-спектрометрии // Клиническая лабораторная диагностика. 2017. Т.62, №3. C.165–170. http://dx.doi.org/10.18821/0869-2084-2017-62-3-165-170

25. Trifonova A., Strateva T. Stenotrophomonas maltophilia – a low-grade pathogen with numerous virulence factors // Infect. Dis. (Lond.). 2019. Vol.51, Iss.3. P.168–178. https://doi.org/10.1080/23744235.2018.1531145

26. Berg G., Eberl L., Hartmann A. The rhizosphere as a reservoir for opportunistic human pathogenic bacteria // Environ. Microbiol. 2005. Vol.7. P.1673–1685. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2005.00891.x

27. Rivas R., García-Fraile P., Mateos P.F., Martinez-Molina E., Velázquez E. Phylogenetic diversity of fast-growing bacteria isolated from superficial water of Lake Martel, a saline subterranean lake in Mallorca Island (Spain) formed by filtration from the Mediterranean Sea through underground rocks // Adv. Stud. Biol. 2009. Vol.1. P.333–344.

28. Furushita M., Okamoto A., Maeda T., Ohta M., Shiba T. Isolation of multidrug-resistant Stenotrophomonas maltophilia from cultured yellowtail (Seriola quinqueradiata) from a marine fish farm // Appl. Environ. Microbiol. 2005. Vol.71, Iss.9. P.5598–5600. https://doi.org/10.1128/AEM.71.9.5598-5600.2005

29. Hejnar P., Kolář M., Sauer P. Antibiotic resistance of Stenotrophomonas maltophilia strains isolated from captive snakes // Folia Microbiol. 2010. Vol.55, Iss.1. P.83–87. https://doi.org/10.1007/s12223-010-0014-9

30. Jayol A., Corlouer C., Haenni M., Darty M., Maillard K., Desroches M., Lamy B., Jumas-Bilak E., Madec J.Y., Decousser J.W. Are animals a source of Stenotrophomonas maltophilia in human infections? Contributions of a nationwide molecular study // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2018. Vol.37, Iss.6. P.1039–1045. https://doi.org/10.1007/s10096-018-3203-0

31. Бочарова Ю.А., Савинова Т.А., Лямин А.В., Кондратенко О.В., Поликарпова С.В., Жилина С.В., Фёдорова Н.И., Семыкин С.Ю., Чаплин А.В., Коростин Д.О., Маянский Н.А., Чеботарь И.В. Характеристика изолятов Stenotrophomonas maltophilia, выделенных от пациентов с муковисцидозом в Российской Федерации // Клиническая лабораторная диагностика. 2022. Т.67, №5. С.315–320. https://dx.doi.org/10.51620/0869-2084-2022-67-5-315-320

32. Pompilio A., Pomponio S., Crocetta V., Gherardi G., Verginelli F., Fiscarelli E., Dicuonzo G., Savini V., D'Antonio D., Di Bonaventura G. Phenotypic and genotypic characterization of Stenotrophomonas maltophilia isolates from patients with cystic fibrosis: Genome diversity, biofilm formation, and virulence // BMC Microbiol. 2011. Vol.5, Iss.11. Article number:159159. https://dx.doi.org/10.1186/1471-2180-11-159

33. Majumdar R., Karthikeyan H., Senthilnathan V., Sugumar S. Review on Stenotrophomonas maltophilia: an emerging Multidrug-resistant opportunistic Pathogen // Recent. Pat. Biotechnol. 2022. Vol.16, Iss.4. P.329–354. https://doi.org/10.2174/1872208316666220512121205

34. Клинические рекомендации по кистозному фиброзу (муковисцидозу). Всероссийская ассоциация для больных с муковисцидозом (Update 2021). URL: https://mukoviscidoz.org/klinicheskie-rekomendatsii-kistoznyj-fibroz-mukovistsidoz- 2020.html

35. Schaumann R., Stein K., Eckhardt C., Ackermann G., Rodloff A.C. Infections caused by Stenotrophomonas maltophilia – a prospective // Infection. 2001. Vol.29, Iss.4. P.205–208. https://doi.org/10.1007/s15010-001-1055-4

36. Зубков М.Н. Неферментирующие бактерии: классификация, общая характеристика, роль в патологии человека. Идентификация Pseudomonas spp. и сходных микроорганизмов // Инфекции и антимикробная терапия. 2003. Т.5, №1. С.1–16. EDN: PEHQOE.

37. Guzoglu N., Demirkol F.N., Aliefendioglu D. Haemorrhagic pneumonia caused by Stenotrophomonas maltophilia in two newborns // J. Infect. Dev. Ctries. 2015. Vol.9, P.533–535. https://doi.org/10.3855/jidc.5463

38. Senol E. Stenotrophomonas maltophilia: the significance and role as a nosocomial pathogen // J. Hosp. Infect. 2004. Vol.57, Iss.1. P.1–7. https://doi.org/10.1016/j.jhin.2004.01.033

39. Looney W.J. Role of Stenotrophomonas maltophilia in hospital-acquired infection // Br. J. Biomed Sci. 2005. Vol. 62, Iss.3. P.145–154. https://doi.org/10.1080/09674845.2005.11732702.

40. Said M. S., Tirthani E., Lesho E. Stenotrophomonas Maltophilia. (Update 2023). URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/34283489/

41. Denton M., Rajgopal A., Mooney L., Qureshi A., Kerr K.G., Keer V., Pollard K., Peckham D.G., Conway S.P. Stenotrophomonas maltophilia contamination of nebulizers used to deliver aerosolized therapy to inpatients with cystic fibrosis // J. Hosp. Infect. 2003. Vol.55, Iss.3. P.180–183. https://doi.org/10.1016/S0195-6701(03)00299-8

42. Looney W.J., Narita M., Mühlemann K. Stenotrophomonas maltophilia: an emerging opportunist human pathogen // Lancet Infect. Dis. 2009. Vol.9, Iss.5. P.312–323. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(09)70083-0

43. Brooke J.S. New strategies against Stenotrophomonas maltophilia: a serious worldwide intrinsically drug-resistant opportunistic pathogen // Expert Rev. Anti Infect. Ther. 2014. Vol.12, Iss.1. P.1–4. https://doi.org/10.1586/14787210.2014.864553

44. Михайлович В.М., Гейдаров Р.Н., Бочарова Ю.А., Чеботарь И.В. Молекулярно-генетический портрет вирулентности Stenotrophomonas maltophilia // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2023. Т.100, №5. C.380–390. https://doi.org/10.36233/0372-9311-417

45. Огородник Е.А. Stenotrophomonas maltophilia как фактор риска развития инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи // Материалы XXVII Междунарордной научно-практической конференции студентов и молодых ученых / под ред. С.П. Рубниковича, В.А. Филонюка. Минск, 2023. С.932–936. ISBN 978-985-21-1398-4. URL: https://rep.bsmu.by/handle/BSMU/40058

46. De Abreu Vidipó L., de Andrade Marques E., Puchelle E., Plotkowski M.-C. Stenotrophomonas maltophilia interaction with human epithelial respiratory cells in vitro // Microbiol. Immunol. 2001. Vol.45. Р.563–569. https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2001.tb01287.x

47. Pompilio A., Crocetta V., Confalone P., Nicoletti M., Petrucca A., Guarnieri S., Fiscarelli E., Savini V., Piccolomini R. Di Bonaventurа G. Adhesion to and biofilm formation on IB3-1 bronchial cells by Stenotrophomonas maltophilia isolates from cystic fibrosis patients // BMC Microbiol. 2010. Vol.10. Article number:102. https://doi.org/10.1186/1471-2180-10-102

48. Романова Ю.М., Гинцбург А.Л. Бактериальные биопленки как естественная форма существования бактерий в окружающей среде и организме хозяина // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2011. №3. С.99–109. EDN: RSYPLJ.

49. Ильина Т.С., Романова Ю.М. Бактериальные биопленки: роль в хронических инфекционных процессах и поиск средств борьбы с ними // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2021. Т.39, №2. С.14–24. https://doi.org/10.17116/molgen20213902114

50. Mahdi O., Eklund B., Fisher N. Laboratory culture and maintenance of Stenotrophomonas maltophilia // Curr. Protoc. Microbiol. 2014. Vol.32. Unit 6F.1. https://doi.org/10.1002/9780471729259.mc06f01s32

51. Flores-Treviño S., Bocanegra-Ibarias P., Camacho-Ortiz A., Morfín-Otero R., Salazar-Sesatty H.A., Garza-González E. Stenotrophomonas maltophilia biofilm: its role in infectious diseases // Expert. Rev. Anti Infect. Ther. 2019. Vol.17, Iss.11. P.877–893. https://doi.org/10.1080/14787210.2019.1685875

52. Azimi A., Aslanimehr M., Yaseri M., Shadkam M., Douraghi M. Distribution of smf-1, rmlA, spgM and rpfF genes among Stenotrophomonas maltophilia isolates in relation to biofilm-forming capacity // JGAR. 2020. Vol.23. P.321–326. https://doi.org/10.1016/j.jgar.2020.10.011

53. Lebeaux D., Chauhan A., Rendueles O., Beloin C. From in vitro to in vivo models of bacterial biofilm-related infections. Pathogens. 2013. Vol.2, iss.2. P.288–356. https://doi.org/10.3390/pathogens2020288

54. Kalidasan V., Joseph N., Kumar S., Awang Hamat R., Neela V.K. Iron and virulence in Stenotrophomonas maltophilia: all we know so far // Front. Cell. Infect. Microbiol. 2018. Vol.8. Article number:401. https://doi.org/10.3389/fcimb.2018.00401

55. Кузнецова Д.А., Рыкова В.А., Подладчикова О.Н. Сидерофоры бактерий: структура, функции и роль в патогенезе инфекций // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. №.3. C.14–22. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-3-14-22

56. Goss C.H., Mayer-Hamblett N., Aitken M.L., Rubenfeld G.D., Ramsey B.W. Association between Stenotrophomonas maltophilia and lung function in cystic fibrosis // Thorax. 2004. Vol.59, Iss.11. P.955–959. https://doi.org/https://doi.org/10.1136/thx.2003.017707

57. Bostanghadiri N., Sholeh M., Navidifar T., Dadgar-Zankbar L., Elahi Z., van Belkum A., Darban-Sarokhalil D. Global mapping of antibiotic resistance rates among clinical isolates of Stenotrophomonas maltophilia: a systematic review and meta-analysis // Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2024. Vol.23, Iss.1. Aticle number:26. https://doi.org/10.1186/s12941-024-00685-4

58. Касимова А.Р., Гордина Е.М., Торопов С.С., Божкова С.А. Инфекция, вызванная Stenotrophomonas maltophilia, у пациентов травматолого-ортопедического профиля: клинический опыт и обзор литературы // Травматология и ортопедия России. 2023. Т.29, №1. С.84–94. https://doi.org/10.17816/2311-2905-2027

59. Cerezer V.G., Bando S.Y., Pasternak J., Franzolin M.R., Moreira-Filho C.A. Phylogenetic analysis of Stenotrophomonas spp. isolates contributes to the identification of nosocomial and community-acquired infections // Biomed. Res. Int. 2014. Vol.2014, Iss.2. Article number:151405. https://doi.org/10.1155/2014/151405

60. Gales A.C., Seifert H., Gur D., Castanheira M., Jones R. N., Sader H.S. Antimicrobial susceptibility of acinetobacter calcoaceticus – acinetobacter baumannii complex and Stenotrophomonas maltophilia clinical isolates: results from the sentry antimicrobial surveillance program (1997–2016) // Open Forum Infectious Diseases. 2019. Vol.6, Iss.1. P.34–46. https://doi.org/10.1093/ofid/ofy293

61. Adegoke A., Stenström T.A., Okoh A.I. Stenotrophomonas maltophilia as an emerging ubiquitous pathogen: looking beyond contemporary Antibiotic Therapy // Front. Microbiol. 2017. Vol.8. Article number:2276. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.02276

62. Burdge D.R., Noble M.A., Campbell M.E., Krell V.L., Speert D.P. Xanthomonas maltophilia misidentified as Pseudomonas cepacia in cultures of sputum from patients with cystic fibrosis: a diagnostic pitfall with major clinical implications // Clin. Infect. Dis. 1995. Vol.20, Iss.2. P.445–458. https://doi.org/10.1093/clinids/20.2.445

63. Кушнарева М.В., Мархулия Х.М., Дементьева Г.М., Чурсина Е.С., Кешишян Е.С., Семенов А.В. Госпитальная пневмония, ассоциированная с возбудителем Stenotrophomonas maltophilia, у новорожденных детей // Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2017. Т.62, №3. С.53–58. https://doi.org/10.21508/1027-4065-2017-62-3-53-58

64. Kollef M. H., Silver P., Murphy D. M., Trouillon E. The effect of late-onset ventilator-associated pneumonia in determining patient mortality // Chest. 1995. Vol.108, Iss.6. P.1655–1662. https://doi.org/10.1378/chest.108.6.1655

65. Anderson S.W., Stapp J.R., Burns J.L., Qin X. Characterization of small-colony-variant Stenotrophomonas maltophilia isolated from the sputum specimens of five patients with cystic fibrosis // J. Clin. Microbiol. 2007. Vol.45, Iss.2. P.529–935. https://doi.org/10.1128/JCM.01444-06

66. Тедиков В.М. Клетки Stenotrophomonas maltophilia, формирующие мелкие колонии, могут восстанавливать фенотипические характеристики дикого типа // Сборник научных трудов Всероссийской научно-практической конференции с международным участием / под ред. д.м.н., проф. Е.И. Ефимова. Н. Новгород: Изд-во «Ремедиум Приволжье», 2019. С.245–247. ISBN 978-5-906125-69-9.

67. Рекомендации МАКМАХ «Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам (версия 2024-02﴿. Межрегиональная ассоциация по клинической микробиологии и антимикробной химиотерапии (МАКМАХ). URL: https://www.antibiotic.ru/files/334/ocmap2024.pdf.

68. Gil-Gil T., Martínez J. L., Blanco P. Mechanisms of antimicrobial resistance in Stenotrophomonas maltophilia: a review of current knowledge // Expert. Rev. Anti. Infect. Ther. 2020. Vol.18, Iss.4. P.335–347. https://doi.org/10.1080/14787210.2020.1730178

69. Azimi A., Rezaei F., Yaseri M., Jafari S., Rahbar M., Douraghi M. Emergence of fluoroquinolone resistance and possible mechanisms in clinical isolates of Stenotrophomonas maltophilia from Iran // Scientific Reports. 2021. Vol.11, Iss.1. Article number:9582. https://doi.org/10.1038/s41598-021-88977

70. Марцулевич М. В., Соколова Т. Н. Генетические механизмы устойчивости бактерий к ципрофлоксацину // Журнал Гродненского государственного медицинского университета. 2023. Т.21, №6. С.531–535. https://doi.org/10.25298/2221-8785-2023-21-6-531-535

71. European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing (EUCAST). Intrinsic Resistance and Unusual Phenotypes. Breakpoint 14.0, Аccessed:1 January 2024). URL: http://www.eucast.org/clinical_breakpoints/.

72. Clinical and laboratory standards institute (CLSI). Performance standards for antimicrobial disk susceptibility tests, 14th edition (2024). URL: https://clsi.org/standards/products/microbiology/documents/m100/.