Современные представления о роли каналов с транзиторным рецепторным потенциалом ваниллоидного подсемейства (TRPV) в развитии осмотической гиперреактивности дыхательных путей у больных бронхиальной астмой (обзор литературы)

Введение. Гиперреактивность дыхательных путей в ответ на воздействие осмотических стимулов часто встречается среди пациентов с бронхиальной астмой. Предполагается, что ключевую роль в возникновении данного явления могут играть каналы с транзиторным рецепторным потенциалом ваниллоидного подсемейства (TRPV)

Цель. Обзор современных мировых литературных данных об осмотической гиперреактивности дыхательных путей и роли каналов TRPV в ее развитии.

Материалы и методы. В обзоре обобщены данные из статей, опубликованных за последние пять лет в PubMed и Google Scholar. Однако при необходимости были включены и более ранние публикации. Результаты. Продемонстрировано влияние естественных осмотических триггеров на формирование бронхоконстрикции у больных бронхиальной астмой. Описаны эффекты, возникающие в дыхательных путях, в зависимости от функционального состояния TRPV1, TRPV2 и TRPV4, как осмочувствительных рецепторов, а также частично раскрыты механизмы, опосредующие развитие гиперреактивности бронхов с участием данных каналов.

Заключение. Можно с уверенностью предполагать, что каналы TRPV напрямую или опосредованно связаны с гиперреактивностью дыхательных путей на осмотические стимулы. Сигнальные каскады, запускаемые при активации TRPV, во многом объясняют эффекты осмотического воздействия на дыхательные пути и возникновение бронхоконстрикции. Вероятно, именно сигнальные пути с участием TRPV1 опосредуют развитие бронхоспазма после провокации гиперосмолярными стимулами, в то время как TRPV2 и TRPV4, скорее всего, вовлечены в гипоосмотически индуцированную бронхоконстрикцию. Дальнейшее изучение роли TRPV1, TRPV2 и TRPV4 в формировании осмотической гиперреактивности дыхательных путей является актуальным и перспективным с точки зрения фармакологического воздействия на данное состояние.

1. GBD 2019 diseases and injuries collaborators. Global burden of 369 diseases and injuries in 204 countries and territories, 1990-2019: a systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2019 // Lancet. 2020. Vol.396, №10258. P.1204–1222. doi:10.1016/S0140-6736(20)30925-9

2. Schoettler N., Rodríguez E., Weidinger S., Ober C. Advances in asthma and allergic disease genetics: Is bigger always better? // J. Allergy Clin. Immunol. 2019. Vol.144, №6. P.1495–1506. doi:10.1016/j.jaci.2019.10.023

3. Shah R., Newcomb D.C. Sex bias in asthma prevalence and pathogenesis // Front. Immunol. 2018. Vol.9. Article number: 2997. doi:10.3389/fimmu.2018.02997

4. Den Dekker H.T., Sonnenschein-van der Voort A.M.M., de Jongste J.C., Anessi-Maesano I., Arshad S.H., Barros H., Beardsmore C.S., Bisgaard H., Phar S.C., Craig L., Devereux G., van der Ent C.K., Esplugues A., Fantini M.P., Flexeder C., Frey U., Forastiere F., Gehring U., Gori D., van der Gugten A.C., Henderson A.J., Heude B., Ibarluzea J., Inskip H.M., Keil T., Kogevinas M., Kreiner-Møller E., Kuehni C.E., Lau S., Mélen E., Mommers M., Morales E., Penders J., Pike K.C., Porta D., Reiss I.K., Roberts G., Schmidt A., Schultz E.S., Schulz H., Sunyer J., Torrent M., Vassilaki M., Wijga A.H., Zabaleta C., Jaddoe V.W.V., Duijts L. Early growth characteristics and the risk of reduced lung function and asthma: A meta-analysis of 25,000 children // J. Allergy Clin. Immunol. 2016. Vol.137, №4. P.1026–1035. doi: 10.1016/j.jaci.2015.08.050

5. Peters U., Dixon A.E., Forno E. Obesity and asthma // J. Allergy Clin. Immunol. 2018. Vol.141, №4. P.1169–1179. doi: 10.1016/j.jaci.2018.02.004

6. Gautier C., Charpin D. Environmental triggers and avoidance in the management of asthma // J. Asthma Allergy. 2017. Vol.10. P.47–56. doi:10.2147/JAA.S121276

7. Murrison L.B., Brandt E.B., Myers J.B., Hershey G.K.K. Environmental exposures and mechanisms in allergy and asthma development // J. Clin. Investig. 2019. Vol.129, №4. P.1504–1515. doi:10.1172/JCI124612

8. Noval Rivas M., Crother T.R., Arditi M. The microbiome in asthma // Curr. Opin. Pediatr. 2016. Vol.28, №6. P.764–771. doi:10.1097/MOP.0000000000000419

9. Guilleminault L., Williams E.J., Scott H.A., Berthon B.S., Jensen M., Wood L.G. Diet and asthma: Is it time to adapt our message? // Nutrients. 2017. Vol.9, №11. Article number: 1227. doi:10.3390/nu9111227

10. Global Initiative for Asthma (GINA). Global strategy for asthma management and prevention (Update 2020). URL: https://ginasthma.org

11. Yang I.V., Lozupone C.A., Schwartz D.A. The environment, epigenome, and asthma // J. Allergy Clin. Immunol. 2017. Vol.140, №1. P.14–23. doi:10.1016/j.jaci.2017.05.011

12. Schoettler N., Strek M.E. Recent advances in severe asthma: from phenotypes to personalized medicine // Chest. 2020. Vol.157, №3. P.516–528. doi: 10.1016/j.chest.2019.10.009

13. Jones T.L., Neville D.M., Chauhan A.J. Diagnosis and treatment of severe asthma: a phenotype-based approach // Clin. Med. (Lond.). 2018. Vol.18, Suppl. 2. P.s36–s40. doi:10.7861/clinmedicine.18-2-s36

14. Moore W.C., Meyers D.A., Wenzel S.E., Teague W.G., Li H., Li X., D'Agostino R. Jr., Castro M., Curran-Everett D., Fitzpatrick A.M., Gaston B., Jarjour N.N., Sorkness R., Calhoun W.J., Chung K.F., Comhair S.A., Dweik R.A., Israel E., Peters S.P., Busse W.W., Erzurum S.C., Bleecker E.R. Identification of asthma phenotypes using cluster analysis in the Severe Asthma Research Program // Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2010. Vol.181, №4. P.315–323. doi: 10.1164/rccm.200906-0896OC

15. Kaur R., Chupp G. Phenotypes and endotypes of adult asthma: Moving toward precision medicine // J. Allergy Clin. Immunol. 2019. Vol.144, №1. P.1–12. doi:10.1016/j.jaci.2019.05.031

16. Kuruvilla M.E., Lee F.E., Lee G.B. Understanding asthma phenotypes, endotypes, and mechanisms of disease // Clin. Rev. Allergy Immunol. 2019. Vol.56, №2. P.219–233. doi:10.1007/s12016-018-8712-1

17. Kume H., Hojo M., Hashimoto N. Eosinophil inflammation and hyperresponsiveness in the airways as phenotypes of COPD, and usefulness of inhaled glucocorticosteroids // Front. Pharmacol. 2019. Vol.10. Article number: 765. doi:10.3389/fphar.2019.00765

18. Lai K., Chen R., Peng W., Zhan W. Non-asthmatic eosinophilic bronchitis and its relationship with asthma // Pulm. Pharmacol. Ther. 2017. Vol.47. P.66–71. doi:10.1016/j.pupt.2017.07.002

19. Kramer E.L., Madala S.K., Hudock K.M., Davidson C., Clancy J.P. Subacute TGFβ exposure drives airway hyperresponsiveness in cystic fibrosis mice through the PI3K pathway // Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2020. Vol.62, №5. P.657–667. doi:10.1165/rcmb.2019-0158OC

20. Kadhim Yousif M., Al Muhyi A.A. Impact of weather conditions on childhood admission for wheezy chest and bronchial asthma // Med. J. Islam. Repub. Iran. 2019. Vol.33. Article number: 89. doi:10.34171/mjiri.33.89

21. Pan R., Gao J., Wang X., Bai L., Wei Q., Yi W., Xu Z., Duan J., Cheng Q., Zhang Y., Su H. Impacts of exposure to humidex on the risk of childhood asthma hospitalizations in Hefei, China: Effect modification by gender and age // Sci. Total Environ. 2019. Vol.691. P.296–305. doi:10.1016/j.scitotenv.2019.07.026

22. Hyrkäs-Palmu H., Ikäheimo T.M., Laatikainen T., Jousilahti P., Jaakkola M.S., Jaakkola J.J.K. Cold weather increases respiratory symptoms and functional disability especially among patients with asthma and allergic rhinitis // Sci. Rep. 2018. Vol.8, №1. Article number: 10131. doi: 10.1038/s41598-018-28466-y

23. Афанасьева Е.Ю., Приходько А.Г., Перельман Ю.М. Влияние влажности окружающей среды на клиникофункциональные особенности течения бронхиальной астмы // Бюллетень физиологии и патологии дыхания. 2020. Вып.76. С.19–26. doi: 10.36604/1998-5029-2020-76-19-26

24. Перельман Ю.М., Наумов Д.Е., Приходько А.Г., Колосов В.П. Механизмы и проявления осмотической гиперреактивности дыхательных путей. Владивосток: Дальнаука, 2016. 240 с. ISBN 978-5-8044-1627-1

25. Hallstrand T.S., Leuppi J.D., Joos G., Hall G.L., Carlsen K.H., Kaminsky D.A., Coates A.L., Cockcroft D.W., Culver B.H., Diamant Z., Gauvreau G.M., Horvath I., de Jongh F.H.C., Laube B.L., Sterk P.J., Wanger J. ERS technical standard on bronchial challenge testing: pathophysiology and methodology of indirect airway challenge testing // Eur. Respir. J. 2018. Vol.52, №5. Article number: 1801033. doi: 10.1183/13993003.01033-2018

26. Zhou X., Naguro I., Ichijo H., Watanabe K. Mitogen-activated protein kinases as key players in osmotic stress signaling // Biochim. Biophys. Acta. 2016. Vol.1860, №9. P.2037–2052. doi:10.1016/j.bbagen.2016.05.032

27. Kumar R., DuMond J.F., Khan S.H., Thompson E.B., He Y., Burg M.B., Ferraris J.D. NFAT5, which protects against hypertonicity, is activated by that stress via structuring of its intrinsically disordered domain // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2020. Vol.117, №33. P.20292–20297. doi: 10.1073/pnas.1911680117

28. Finan J.D., Guilak F. The effects of osmotic stress on the structure and function of the cell nucleus // J. Cell. Biochem. 2010. Vol.109, №3. P.460–467. doi:10.1002/jcb.22437

29. Sharif-Naeini R., Ciura S., Zhang Z., Bourque C.W. Contribution of TRPV channels to osmosensory transduction, thirst, and vasopressin release // Kidney Int. 2008. Vol.73, №7. P.811–815. doi:10.1038/sj.ki.5002788

30. Murphy R.C., Lai Y., Nolin J.D., Aguillon Prada R.A., Chakrabarti A., Novotny M.V., Seeds M.C., Altemeier W.A., Gelb M.H., Hite R.D., Hallstrand T.S. Exercise-induced alterations in phospholipid hydrolysis, airway surfactant, and eicosanoids and their role in airway hyperresponsiveness in asthma // Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2021. Vol.320, №5. P.L705–L714. doi:10.1152/ajplung.00546.2020

31. Penn R.B. Mast cells in asthma: Here I am, stuck in the middle with you // Eur. Respir. J. 2020. Vol.56, №1. Article number: 2001337. doi:10.1183/13993003.01337-2020

32. Page C., O'Shaughnessy B., Barnes P. Pathogenesis of COPD and Asthma // Handb. Exp. Pharmacol. 2017. Vol.237. P.1–21. doi:10.1007/164_2016_61

33. Peng J.B., Suzuki Y., Gyimesi G., Hediger M.A. TRPV5 and TRPV6 calcium-selective channels // Calcium entry channels in non-excitable cells / ed. by Kozak J.A., Putney J.W.Jr. Boca Raton (FL): CRC Press/Taylor & Francis, 2018. P.241–274. doi:10.1201/9781315152592-13

34. Benítez-Angeles M., Morales-Lázaro S.L., Juárez-González E., Rosenbaum T. TRPV1: structure, endogenous agonists, and mechanisms // Int. J. Mol. Sci. 2020. Vol.21, №10. Article number: 3421. doi:10.3390/ijms21103421

35. Moore C., Liedtke W.B. Osmomechanical-sensitive TRPV channels in mammals // Neurobiology of TRP channels / ed. by Emir T.L.R. Boca Raton (FL): CRC Press/Taylor & Francis, 2017. P.85–94. doi: 10.4324/9781315152837-5

36. Tominaga M. The Role of TRP channels in thermosensation // TRP ion channel function in sensory transduction and cellular signaling cascades / ed. by Liedtke W.B., Heller S. Boca Raton (FL): CRC Press/Taylor & Francis, 2007. Chapter 20. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK5244/#

37. O'Neil R.G., Heller S. The mechanosensitive nature of TRPV channels // Pflugers Arch. 2005. Vol.451, №1. P.193–203. doi:10.1007/s00424-005-1424-4

38. Nishihara E., Hiyama T.Y., Noda M. Osmosensitivity of transient receptor potential vanilloid 1 is synergistically enhanced by distinct activating stimuli such as temperature and protons // PLoS One. 2011. Vol.6, №7. Article number: e22246. doi:10.1371/journal.pone.0022246

39. Ciura S., Liedtke W., Bourque C.W. Hypertonicity sensing in organum vasculosum lamina terminalis neurons: a mechanical process involving TRPV1 but not TRPV4 // J. Neurosci. 2011. Vol.31, №41. P.14669–14676. doi:10.1523/JNEUROSCI.1420-11.2011

40. Lee LY, Gu Q. Role of TRPV1 in inflammation-induced airway hypersensitivity // Curr. Opin. Pharmacol. 2009. Vol.9, №3. P.243–249. doi:10.1016/j.coph.2009.02.002

41. Planells-Cases R., Garcìa-Sanz N., Morenilla-Palao C., Ferrer-Montiel A. Functional aspects and mechanisms of TRPV1 involvement in neurogenic inflammation that leads to thermal hyperalgesia // Pflugers Arch. 2005. Vol.451, №1. P.151–159. doi:10.1007/s00424-005-1423-5

42. Choi J.Y., Lee H.Y., Hur J., Kim K.H., Kang J.Y., Rhee C.K., Lee S.Y. TRPV1 blocking alleviates airway inflammation and remodeling in a chronic asthma murine model // Allergy Asthma Immunol. Res. 2018. Vol.10, №3. P.216–224. doi:10.4168/aair.2018.10.3.216

43. Samivel R., Kim D.W., Son H.R., Rhee Y.H., Kim E.H., Kim J.H., Bae J.S., Chung Y.J., Chung P.S., Raz E., Mo J.H. The role of TRPV1 in the CD4+ T cell-mediated inflammatory response of allergic rhinitis // Oncotarget. 2016. Vol.7, №1. P.148–160. doi: 10.18632/oncotarget.6653

44. Xia Y., Xia L., Lou L., Jin R., Shen H., Li W. Transient receptor potential channels and chronic airway inflammatory diseases: a comprehensive review // Lung. 2018. Vol.196, №5. P.505–516. doi:10.1007/s00408-018-0145-3

45. Grace M.S., Baxter M., Dubuis E., Birrell M.A., Belvisi M.G. Transient receptor potential (TRP) channels in the airway: role in airway disease // Br. J. Pharmacol. 2014. Vol.171, №10. P.2593–2607. doi:10.1111/bph.12538

46. Gouin O., L'Herondelle K., Lebonvallet N., Le Gall-Ianotto C., Sakka M, Buhé V., Plée-Gautier E., Carré J.L., Lefeuvre L., Misery L., Le Garrec R. TRPV1 and TRPA1 in cutaneous neurogenic and chronic inflammation: pro-inflammatory response induced by their activation and their sensitization // Protein Cell. 2017. Vol.8, №9. P.644–661. doi:10.1007/s13238-017-0395-5

47. Bonvini S.J., Birrell M.A., Grace M.S., Maher S.A., Adcock J.J., Wortley M.A., Dubuis E., Ching Y.M., Ford A.P., Shala F., Miralpeix M., Tarrason G., Smith J.A., Belvisi M.G. Transient receptor potential cation channel, subfamily V, member 4 and airway sensory afferent activation: Role of adenosine triphosphate // J. Allergy Clin. Immunol. 2016. Vol.138, №1. P.249–261.e12. doi: 10.1016/j.jaci.2015.10.044

48. McGarvey L.P., Butler C.A., Stokesberry S., Polley L., McQuaid S., Abdullah H., Ashraf S., McGahon M.K., Curtis T.M., Arron J., Choy D., Warke T.J., Bradding P., Ennis M., Zholos A., Costello R.W., Heaney L.G. Increased expression of bronchial epithelial transient receptor potential vanilloid 1 channels in patients with severe asthma // J. Allergy Clin. Immunol. 2014. Vol.133, №3. P.704–712.e4. doi:10.1016/j.jaci.2013.09.016

49. Котова О.О., Наумов Д.Е., Афанасьева Е.Ю., Одиреев А.Н., Перельман Ю.М. Анализ уровней экспрессии генов TRPV в респираторном эпителии больных бронхиальной астмой с осмотической гиперреактивностью дыхательных путей // Бюллетень физиологии и патологии дыхания. 2020. Вып.78. С.40–46. doi:10.36604/1998-5029-2020-78-40-46

50. Smit L. A., Kogevinas M., Antó J. M., Bouzigon E., González J. R., Le Moual N., Kromhout H., Carsin A. E., Pin I., Jarvis D., Vermeulen R., Janson C., Heinrich J., Gut I., Lathrop M., Valverde M. A., Demenais F., Kauffmann F. Transient receptor potential genes, smoking, occupational exposures and cough in adults // Respir. Res. 2012. Vol.13, №1. Article number: 26. doi: 10.1186/1465-9921-13-26

51. Cantero-Recasens G., Gonzalez J. R., Fandos C., Duran-Tauleria E., Smit L. A., Kauffmann F., Antó J. M., Valverde M. A. Loss of function of transient receptor potential vanilloid 1 (TRPV1) genetic variant is associated with lower risk of active childhood asthma // J. Biol. Chem. 2010. Vol.285, №36. P.27532–27535. doi:10.1074/jbc.C110.159491

52. Zhang L., Sun T., Liu L., Wang L. The research of the possible mechanism and the treatment for capsaicin-induced cough // Pulm. Pharmacol. Ther. 2018. Vol.49. P.1–9. doi:10.1016/j.pupt.2017.12.008

53. Belvisi M.G., Birrell M.A., Wortley M.A., Maher S.A., Satia I., Badri H., Holt K., Round P., McGarvey L., Ford J., Smith J.A. XEN-D0501, a novel transient receptor potential vanilloid 1 antagonist, does not reduce cough in patients with refractory cough // Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2017. Vol.196, №10. P.1255–1263. doi:10.1164/rccm.201704-0769OC