Роль липидных рафтов в иммунной системе и инфицировании клеток SARS-CoV-2
https://doi.org/10.36604/1998-5029-2023-89-146-158
Аннотация
Введение. Гликосфинголипиды – соединения, состоящие из гидрофильных сахарных структур и гидрофобных церамидов. Эти молекулы образуют липидные рафты или микродомены в мембране клеток совместно с холестерином, сфингомиелином, гликозилфосфатидилинозитолом и молекулами, что определяет их свойства.
Цель. Систематизация данных о структуре липидных рафтов, их участии в функционировании иммунокомпетентных клеток и развитии иммунного ответа, механизмах вирусной инвазии SARS-CoV-2.
Материалы и методы. С этих позиций проанализированы литературные источники за 1981-2023 годы. Поиск литературы проводился в информационных системах PubМed и Google Scholar.
Результаты. Имеются отдельные работы, в которых отражена роль липидных рафтов как посредников сигнальной трансдукции при развитии врожденного и адаптивного иммунного ответа. В других работах описывается их значение во взаимодействии патоген-хозяин и избегания иммунного контроля. В последнее время появились исследования по влиянию липидных микродоменов клеточной мембраны на вирусную инвазию, в том числе вызванную SARS-CoV-2.
Заключение. Настоящий обзор вносит существенный вклад в понимание роли липидных рафтов в функционировании иммунной системы и вирусной инвазии, что определяет перспективы дальнейших исследований и возможности их использования как терапевтических мишеней в создании иммуномодулирующих лекарственных препаратов.
Об авторах
Е. М. УстиновРоссия
Егор Михайлович Устинов, лаборант-исследователь, лаборатория механизмов этиопатогенеза и восстановительных процессов дыхательной системы при неспецифических заболеваниях легких
675000, г. Благовещенск, ул. Калинина, 22
И. А. Андриевская
Россия
Ирина Анатольевна Андриевская, доктор биологических наук, профессор РАН, заведующая лабораторией механизмов этиопатогенеза и восстановительных процессов дыхательной системы при неспецифических заболеваниях легких
675000, г. Благовещенск, ул. Калинина, 22
К. С. Лязгиян
Россия
Карен Саргисович Лязгиян, аспирант, лаборатория механизмов этиопатогенеза и восстановительных процессов дыхательной системы при неспецифических заболеваниях легких
675000, г. Благовещенск, ул. Калинина, 22
Список литературы
1. Hakomori S. Glycosphingolipids in cellular interaction, differentiation, and oncogenesis // Annu. Rev. Biochem. 1981. Vol.50, Iss.1. P.733–764. https://doi.org/10.1146/annurev.bi.50.070181.003505
2. Kusumi A., Fujiwara T.K., Tsunoyama T.A., Kasai R.S., Liu A., Hirosawa K.M., Kinoshita M., Matsumori N., Komura N., Ando H., Suzuki K.G. Defining raft domains in the plasma membrane // Traffic. 2019. Vol.21, Iss.1. P.106–137. https://doi.org/10.1111/tra.12718
3. Murate M., Abe M., Kasahara K., Iwabuchi K., Umeda M., Kobayashi T. Transbilayer lipid distribution in Nano Scale // J. Cell. Sci. 2015. Vol.128, Iss.8. P.1627−1638. https://doi.org/10.1242/jcs.163105
4. Iwabuchi K., Nakayama H., Oizumi A., Suga Y., Ogawa H., Takamori K. Role of ceramide from glycosphingolipids and its metabolites in immunological and inflammatory responses in humans // Mediators Inflamm. 2015. Vol.2015. Article number: 120748. https://doi.org/10.1155/2015/120748
5. Schengrund C-L. “Multivalent” Saccharides: Development of new approaches for inhibiting the effects of glycosphingolipid-binding pathogens // Biochem. Pharmacol. 2003. Vol.65, Iss.5. P.699–707. https://doi.org/10.1016/s0006-2952(02)01553-8
6. Yates A., Rampersaud A. Sphingolipids as receptor modulators: An overview // Ann. N.Y. Acad. Sci. 1998. Vol.845, Iss.1. P.57–71. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.1998.tb09662.x
7. Kabayama K., Sato T., Saito K., Loberto N., Prinetti A., Sonnino S., Kinjo M., Igarashi Y., Inokuchi J. Dissociation of the insulin receptor and caveolin-1 complex by ganglioside GM3 in the state of insulin resistance // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2007. Vol.104, Iss.34. P.13678–13683. https://doi.org/10.1073/pnas.0703650104
8. Prasanna X., Jafurulla M.D., Sengupta D., Chattopadhyay A. The ganglioside GM1 interacts with the serotonin 1A receptor via the sphingolipid binding domain // Biochim. Biophys. Acta. 2016. Vol.1858, Iss.11. P.2818–2826. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2016.08.009
9. Kumar A., Suryadevara N., Hill T.M., Bezbradica J.S., Van Kaer L., Joyce S. Natural killer T cells: An Ecological Evolutionary Developmental Biology Perspective // Front. Immunol. 2017. Vol.8. Article number: 1858. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.01858
10. Blander J.M., Medzhitov R. Regulation of phagosome maturation by signals from toll-like receptors // Science. 2004. Vol.304, Iss.5673. P.1014–1018. https://doi.org/10.1126/science.1096158
11. Duan Z., He Y., Wang J., Chen X., Chen Q., Li M. Candida auris induces phagocytosis, reactive oxygen species production and inflammation through TLR2, TLR4 and dectin-1 dependent signaling in macrophages // Research Square. 2023. Preprint (version 1). https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-2765520/v1
12. Houde M., Gottschalk M., Gagnon F., Van Calsteren M-R., Segura M. Streptococcus suis capsular polysaccharide inhibits phagocytosis through destabilization of lipid microdomains and prevents lactosylceramide-dependent recognition // Infect. Immun. 2012. Vol.80, Iss.2. P.506–517. https://doi.org/10.1128/IAI.05734-11
13. Nakayama H., Kurihara H., Morita Y.S., Kinoshita T., Mauri L., Prinetti A., Sonnino S., Yokoyama N., Ogawa H., Takamori K., Iwabuchi K. Lipoarabinomannan binding to lactosylceramide in lipid rafts is essential for the phagocytosis of Mycobacteria by human neutrophils // Sci. Signal. 2016. Vol.9. Iss.449. Article number: ra101. https://doi.org/10.1126/scisignal.aaf1585
14. Hakomori S. Structure, organization, and function of glycosphingolipids in membrane // Curr. Opin. Hematol. 2003. Vol.10, Iss.1. P.16–24. https://doi.org/10.1097/00062752-200301000-00004
15. Álvarez R., López D.J., Casas J., Lladó V., Higuera M., Nagy T., Barceló M., Busquets X., Escribá P.V. G protein–membrane interactions I: GΑI1 myristoyl and palmitoyl modifications in protein–lipid interactions and its implications in membrane microdomain localization // Biochim. Biophys. Acta. 2015. Vol.1851, Iss.11. P.1511–1520. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2015.08.001
16. Chiricozzi E., Ciampa M.G., Brasile G., Compostella F., Prinetti A., Nakayama H., Ekyalongo R.C., Iwabuchi K., Sonnino S., Mauri L. Direct interaction, instrumental for signaling processes, between laccer and Lyn in the lipid rafts of neutrophil-like cells // J. Lipid Res. 2015. Vol.56, Iss.1. P.129–141. https://doi.org/10.1194/jlr.M055319
17. Arnaout M. Structure and function of the leukocyte adhesion molecules CD11/CD18 // Blood. 1990. Vol.75, Iss.5. P.1037–1050. PMID: 1968349.
18. Piccardoni P., Manarini S., Federico L., Bagoly Z., Pecce R., Martelli N., Piccoli A., Totani L., Cerletti C., Evangelista V. SRC-dependent outside-in signalling is a key step in the process of autoregulation of beta2 integrins in polymorphonuclear cells // Biochem. J. 2004. Vol.380(Pt1). P.57–65. https://doi.org/10.1042/BJ20040151
19. Vetvicka V., Thornton B.P., Ross G.D. Soluble beta-glucan polysaccharide binding to the lectin site of neutrophil or natural killer cell complement receptor type 3 (CD11B/CD18) generates a primed state of the receptor capable of mediating cytotoxicity of IC3B-opsonized target cells // J. Clin. Invest. 1996. Vol.98, Iss.1. P.50–61. https://doi.org/10.1172/JCI118777
20. Kulkarni R., Wiemer E.A., Chang W. Role of lipid rafts in pathogen-host interaction − A Mini Review // Front. Immunol. 2022. Vol. 12, Article number: 815020. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.815020
21. Kotzé L.A., Young C., Leukes V.N., John V., Fang Z., Walzl G., Lutz M.B., du Plessis N. Mycobacterium tuberculosis and myeloid-derived suppressor cells: Insights into caveolin rich lipid rafts // EBioMedicine. 2020. Vol. 53, Article number: 102670. https://doi.org/10.1016/j.ebiom.2020.102670
22. Iwabuchi K, Nakayama H, Hanafusa K. Lactosylceramide-enriched microdomains mediate human neutrophil immunological functions via carbohydrate-carbohydrate interaction // Glycoconj. J. 2022. Vol.39, Iss.2. P.239–246. https://doi.org/10.1007/s10719-022-10060-0
23. Hanafusa K., Hotta T., Iwabuchi K. Glycolipids: Linchpins in the organization and function of membrane microdomains // Front. Cell. Dev. Biol. 2020; Vol.8. Article number: 589799. https://doi.org/10.3389/fcell.2020.589799
24. Thomas S., Preda-Pais A., Casares S., Brumeanu T. Analysis of lipid rafts in T cells // Mol. Immunol. 2004. Vol.41, Iss.4. P. 399–409. https://doi.org/10.1016/j.molimm.2004.03.022
25. Hosokawa H., Rothenberg E.V. Cytokines, transcription factors, and the initiation of T-cell development // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2018. Vol.10, Iss.5. Article number: a028621. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a028621
26. Yamasaki S., Saito T. Molecular basis for pre-tcr-mediated autonomous signaling // Trends Immunol. 2007. Vol.28, Iss.1. P.39–43. https://doi.org/10.1016/j.it.2006.11.006
27. Saint-Ruf C., Panigada M., Azogui O., Debey P., von Boehmer H., Grassi F. Different initiation of pre-TCR and γδTCR signalling // Nature. 2000. Vol.406, Iss.6795. P.524–527. https://doi.org/10.1038/35020093
28. Ferrera D., Panigada M., Porcellini S., Grassi F. Recombinase-deficient T cell development by selective accumulation of CD3 into lipid rafts // Eur. J. Immunol. 2008. Vol.38, Iss.4. P.1148–1156. https://doi.org/10.1002/eji.200737917
29. Fu G., Yu M., Chen Y., Zheng Y., Zhu W., Newman D.K., Wang D., Wen R. Phospholipase CΓ1 is required for preTCR signal transduction and pre-T cell development // Eur. J. Immunol. 2018. Vol.47, Iss.1. P.74–83. https://doi.org/10.1002/eji.201646522
30. Bovolenta E.R., García-Cuesta E.M., Horndler L., Ponomarenko J., Schamel W.W., Mellado M., Castro M., Abia D., van Santen H.M. A set point in the selection of the αβtcr T cell repertoire imposed by pre-TCR signaling strength // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2022. Vol.119, Iss.22. Article number: e2201907119. https://doi.org/10.1073/pnas.2201907119
31. Popovic Z.V., Rabionet M., Jennemann R., Krunic D., Sandhoff R., Gröne H-J., Porubsky S. Glucosylceramide synthase is involved in development of invariant natural killer T cells // Front. Immunol. 2017. Vol.8. Article number: 848. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00848
32. Петров А.М., Зефиров А.Л. Холестерин и липидные плотики биологических мембран. Роль в секреции, рецепции и функционировании ионных каналов // Успехи физиологических наук. 2013. Т.44, №1. С.17−38. EDN: QCCYEL.
33. Inokuchi J., Nagafuku M., Ohno I., Suzuki A. Distinct selectivity of gangliosides required for CD4+ T and CD8+ T cell activation // Biochim. Biophys. Acta. 2015. Vol.1851, Iss.1. P.98–106. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2014.07.013
34. Imanishi T., Saito T. T cell co-stimulation and functional modulation by innate signals // Trends Immunol. 2020. Vol.41, Iss.3. P.200–212. https://doi.org/10.1016/j.it.2020.01.003
35. Chapoval A.I., Chapoval S.P., Shcherbakova N.S., Shcherbakov D.N. Immune checkpoints of the B7 family. part 2. representatives of the B7 family B7-H3, B7-H4, B7-H5, B7-H6, B7-H7, and ILDR2 and their receptors // Russ. J. Bioorg. Chem. 2019. Vol.45, Iss.5. P.321–334. https://doi.org/10.1134/S1068162019050091
36. Kläsener K., Maity P.C., Hobeika E., Yang J., Reth M. B cell activation involves nanoscale receptor reorganizations and inside-out signaling by Syk // eLife. 2014. Vol.3. Article number: e02069. https://doi.org/10.7554/eLife.02069
37. Minguet S., Kläsener K., Schaffer A-M., Fiala G.J., Osteso-Ibánez .T, Raute K., Navarro-Lérida I., Hartl F.A., Seidl M., Reth M., Del Pozo M.A. Caveolin-1-dependent nanoscale organization of the BCR regulates B cell tolerance // Nat. Immunol. 2018. Vol.18, Iss.10. P.1150–1159. https://doi.org/10.1038/ni.3813
38. Palacios-Rápalo S.N., De Jesús-González L.A., Cordero-Rivera C.D., Farfan-Morales C.N., Osuna-Ramos J.F., Martínez-Mier G., Quistián-Galván J., Muñoz-Pérez A., Bernal-Dolores V., del Ángel R.M., Reyes-Ruiz J.M. Cholesterol-rich lipid rafts as platforms for SARS-COV-2 entry // Front. Immunol. 2021. Vol.12. Article number: 796855. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.796855
39. Llorente García I., Marsh M. A biophysical perspective on receptor-mediated virus entry with a focus on HIV // Biochim. Biophys. Acta. Biomembr. 2020. Vol.1862, Iss.6. Article number: 183158. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2019.183158
40. Wang Y., Grunewald M., Perlman S. Coronaviruses: An updated overview of their replication and pathogenesis // Methods Mol. Biol. 2020. Vol.2203. P.1–29. https://doi.org/10.1007/978-1-0716-0900-2_1
41. Sviridov D., Miller Y.I., Ballout R.A., Remaley A.T., Bukrinsky M. Targeting lipid rafts ‒ a potential therapy for COVID-19 // Front. Immunol. 2020. Vol.11. Article number: 574508. https://doi.org/10.3389/fimmu.2020.574508
42. Hoffmann M., Kleine-Weber H., Schroeder S., Krüger N., Herrler T., Erichsen S., Schiergens T.S., Herrler G., Wu N-H., Nitsche A., Müller M.A., Drosten C., Pöhlmann S. SARS-COV-2 cell entry depends on ACE2 and TMPRSS2 and is blocked by a clinically proven protease inhibitor // Cell. 2020. Vol.181, Iss.2. P.271‒280. https://doi.org/10.1016/j.cell.2020.02.052
43. Ballout R.A., Sviridov D., Bukrinsky M.I., Remaley A.T. The lysosome: A potential juncture between SARS‐CoV‐2 infectivity and niemann‐pick disease type C, with therapeutic implications // FASEB J. 2020. Vol.34, Iss.6. P.7253–7264. https://doi.org/10.1096/fj.202000654R
44. Owczarek K., Szczepanski A., Milewska A., Baster Z., Rajfur Z., Sarna M., Pyrc K. Early events during human coronavirus OC43 entry to the cell // Sci. Rep. 2018. Vol. 8. Article number: 7124. https://doi.org/10.1038/s41598-018-25640-0
45. Ewers H., Helenius A. Lipid-mediated endocytosis // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2011. Vol.3, Iss.8. Article number: a004721. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a004721
46. Guo H., Huang M., Yuan Q., Wei Y., Gao Y., Mao L., Gu L., Tan Y.W., Zhong Y., Liu D., Sun S. The important role of lipid raft-mediated attachment in the infection of cultured cells by coronavirus infectious bronchitis virus Beaudette strain // PLoS One. 2017. Vol.12, Iss.1. Article number: e0170123. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0170123
47. Faisal H.M.N., Katti K.S., Katti D.R. Binding of SARS-COV-2 (COVID-19) and SARS-COV to human ACE2: Identifying binding sites and consequences on ACE2 stiffness // Chem. Phys. 2021. Vol.551. Article number: 111353. https://doi.org/10.1016/j.chemphys.2021.111353
48. Lu Y., Liu D.X., Tam J.P. Lipid rafts are involved in SARS-COV entry into Vero E6 cells // Biophys. Res. Commun. 2008. Vol.369, Iss.2. P.344–349. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2008.02.023
49. Chaudhary N., Gomez G.A., Howes M.T., Lo H.P., McMahon K-A., Rae J.A., Schieber N.L., Hill M.M., Gaus K., Yap A.S., Parton R.G. Endocytic crosstalk: Cavins, caveolins, and caveolae regulate clathrin-independent endocytosis // PLoS Biol. 2014. Vol.12, Iss.4. Article number: e1001832. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1001832
50. Jolly C., Sattentau Q.J. Human immunodeficiency virus type 1 virological synapse formation in T cells requires lipid raft integrity // J. Virol. 2005. Vol.79, Iss.18. P.12088–12094. https://doi.org/10.1128/JVI.79.18.12088-12094.2005
51. Wang H., Yang P., Liu K., Guo F., Zhang Y., Zhang G., Jiang C. SARS coronavirus entry into host cells through a novel clathrin- and caveolae-independent endocytic pathway // Cell Res. 2008. Vol.18, Iss.2. P.290–301. https://doi.org/10.1038/cr.2008.15
Рецензия
Для цитирования:
Устинов Е.М., Андриевская И.А., Лязгиян К.С. Роль липидных рафтов в иммунной системе и инфицировании клеток SARS-CoV-2. Бюллетень физиологии и патологии дыхания. 2023;(89):146-158. https://doi.org/10.36604/1998-5029-2023-89-146-158
For citation:
Ustinov E.M., Andrievskaya I.A., Lyazgiyan K.S. The role of lipid rafts in the immune system and SARS-CoV-2 cell invasion. Bulletin Physiology and Pathology of Respiration. 2023;(89):146-158. (In Russ.) https://doi.org/10.36604/1998-5029-2023-89-146-158