Значение апоптоза и экструзии для сохранения структуры эпителия дыхательных путей
https://doi.org/10.36604/1998-5029-2021-79-141-153
Аннотация
Размножение и поддержание целостности эпителиального пласта требует точно сбалансированной скорости роста и гибели клеток. В переполненных участках ткани часть клеток претерпевает последовательную потерю межклеточных соединений, что приводит к прогрессирующему снижению их числа. Чтобы сохранить неповрежденный барьер, эпителий устраняет погибающие клетки путем экструзии. Экструзия клеток – уникальное морфологическое явление, присущее эпителию, при котором клетки, подверженные апоптозу или не апоптотические элементы удаляются из ткани, не нарушая при этом симметрию пласта. Во время экструзии, участок, предназначенный для апоптоза, за счет сигналов соседних элементов, формирует и сжимает кольцо актомиозинового комплекса, что приводит к удалению погибающих клеток из эпителия. Апоптоз эпителиальных клеток дыхательных путей является основным механизмом уменьшения клеточного числа после гиперпластических изменений в нем, возникающих при воздействии негативных факторов, вирусной или бактериальной инфекции. Авторы демонстрируют свои оригинальные фотографии по экструзии эпителиоцитов дыхательных путей.
При поддержке: Исследование проводилось без участия спонсоров
Об авторах
Н. П. Красавина
Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Амурская государственная медицинская академия» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия
Россия
Надежда Павловна Красавина, д-р мед. наук, профессор, профессор кафедры гистологии и биологии
675000, г. Благовещенск, ул. Горького, 95
С. С. Целуйко
Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Амурская государственная медицинская академия» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия
Россия
Сергей Семенович Целуйко, д-р мед. наук, профессор, зав. кафедрой гистологии и биологии
675000, г. Благовещенск, ул. Горького, 95
А. А. Зубов
Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Амурская государственная медицинская академия» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия
Россия
Алексей Андреевич Зубов, ассистент кафедры гистологии и биологии
675000, г. Благовещенск, ул. Горького, 95
Список литературы
1. Рябыкина Н.В. Современные представления об апоптозе. Особенности апоптоза лейкоцитов // Естественные науки. 2008. №4. С.87–97.
2. Целуйко С.С., Горбунов М.М., Одиреев А.Н., Килимиченко К.Ф., Григорьев Д.А., Шикульский А.С., Михайлова П.А., Нестеренко Т.С. Влияние ортостатического вывешивания крыс на морфофункциональную структуру трахеи крыс в эксперименте // Амурский медицинский журнал. 2018. №4(24). С.47–50. doi: 10.22448/AMJ.2018.4.47-50
3. Gu Y., Forostyan T., Sabbadini R., Rosenblatt J. Epithelial cell extrusion requires the sphingosine-1-phosphate receptor 2 pathway // J. Cell Biol. 2011. Vol.193, №4. P.667–676. doi: 10.1083/jcb.201010075
4. Radeff-Huang J., Seasholtz T.M., Matteo R.G., Brown J.H. G protein mediated signaling pathways in lysophospholipid induced cell proliferation and survival // J. Cell. Biochem. 2004. Vol.92, №5. P.949–966. doi:10.1002/jcb.20094
5. Fan Y., Bergmann A. Apoptosis-induced compensatory proliferation. The Cell is dead. Long live the Cell! // Trends Cell Biol. 2008. Vol.18, №10. P.467–473. doi: 10.1016/j.tcb.2008.08.001
6. Holgate S.T. The airway epithelium is central to the pathogenesis of asthma // Allergol. Int. 2008. Vol.57, №1. P.1–10. doi: 10.2332/allergolint. R-07-154
7. Michael M., Meiring J.C., Acharya B.R., Matthews D.R., Verma S., Han S.P., Hill M.M., Parton R.G., Gomez G.A., Yap A.S. Coronin 1B Reorganizes the Architecture of F-Actin Networks for Contractility at Steady-State and Apoptotic Adherens Junctions // Dev. Cell. 2016. Vol.37, №1. P.58–71. doi: 10.1016/j.devcel.2016.03.008
8. Marinari E., Mechotic A., Curran S., Gale J., Duke T., Baum B. Live-cell delamination counterbalances epithelial growth to limit tissue overcrowding // Nature. 2012. Vol.484, №7395. Р.542–545. doi: 10.1038/nature10984
9. Davis M.D., Clemens J.J., Macdonald T.L., Lynch K.R. Sphingosine 1-phosphate analogs as receptor antagonists // J. Biol. Chem. 2005. Vol.280, №11. P.9833–9841. doi:10.1074/jbc.M412356200
10. Villeneuve C., Lagoutte E., de Plater L., Mathieu S., Manneville J.-B., Maître J.-L., Chavrier P., Rossé C. aPKCi triggers basal extrusion of luminal mammary epithelial cells by tuning contractility and vinculin localization at cell junctions // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2019. Vol.116, №48. Р.24108–24114. doi: 10.1073/pnas.1906779116
11. Fadul J., Rosenblatt J. The forces and fates of extruding cells // Curr. Opin. Cell Biol. 2018. Vol.54. P.66–71. doi.org/10.1016/j.ceb.2018.04.007
12. Ryoo H. D., Gorenc T., Steller H. Apoptotic cells can induce compensatory cell proliferation through the JNK and the Wingless signaling pathways // Dev. Cell. 2004. Vol.7, №4. P.491–501. doi: 10.1016/j.devcel.2004.08.019
13. Kajita M., Sugimura K., Ohoka A., Burden J., Suganuma H., Ikegawa M., Shimada T., Kitamura T., Shindoh M., Ishikawa S., Yamamoto S., Saitoh S., Yako Y., Takahashi R., Okajima T., Kikuta J., Maijima Y., Ishii M., Tada M., Fujita Y. Filamin acts as a key regulator in epithelial defence against transformed cells // Nat. Commun. 2014. Vol.5. Article number: 4428. doi.org/10.1038/ncomms5428
14. Kocgozlu L., Saw T.B., Le A.P., Yow I., Shagirov M., Wong E., Mège R.-M., Lim C.T., Toyama Y., Ladoux B. Epithelial Cell Packing Induces Distinct Modes of Cell Extrusions // Curr. Biol. 2016. Vol.26, №21. P.2942–2950. doi: 10.1016/j.cub.2016.08.057
15. Baker S., Reddy E.P. Modulation of life and death by the TNF receptor superfamily // Oncogene. 1998. Vol.17, №25. P.3216–3270. doi: 10.1038/sj.onc.1202568
16. Buckley C.D., Tan J., Anderson K.L., Hanein D., Volkmann N., Weis W.I., Nelson W.J., Dunn A.R. Cell adhesion. The minimal cadherin-catenin complex binds to actin filaments under force // Science. 2014. Vol.346, №6209. Article number: 1254211. doi: 10.1126/science.1254211
17. Slattum G., McGee K.M., Rosenblatt J. P115 RhoGEF and microtubules decide the direction apoptotic cells extrude from an epithelium // J. Cell Biol. 2009. Vol.186, №5. P.693–702. doi: 10.1083/jcb.200903079
18. Takeuchi Y., Narumi R., Akiyama R., Vitiello E., Shirai T., Tanimura N., Kuromiya K., Ishikawa S., Kajita M., Tada M., Haraoka Y., Akieda Y., Ishitani T., Fujioka Y., Ohba Y., Yamada S., Hosokawa Y., Toyama Y., Matsui T., Fujita Y. Calcium Wave Promotes Cell Extrusion // Curr. Biol. 2020. Vol.30, №4. P.670–681.e6. doi: 10.1016/j.cub.2019.11.089
19. Bageshri N. N, Alpha S., Jessica L. Teo Symmetry Breaking and Epithelial Cell Extrusion // Cells. 2020, Vol.9, №6. Article number: 1416. doi:10.3390/cells9061416
20. Meghana C., Ramdas N., Hameed F.M., Rao M., Shivashankar G.V., Narasimha M. Integrin adhesion drives the emergent polarization of active cytoskeletal stresses to pattern cell delamination // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2011. Vol.108, №22. 9107–9112. doi: 10.1073/pnas.1018652108
21. Rosenblatt J., Raff M.C., Cramer L.P. An epithelial cell destined for apoptosis signals its neighbors to extrude it by an actin- and myosin dependent mechanism // Curr. Biol. 2001. Vol.11, №23. P.1847–1857. doi: 10.1016/s0960-9822(01)00587-5
22. Lubkov V., Bar-Sagi D. E-cadherin-mediated cell coupling is required for apoptotic cell extrusion // Curr. Biol. 2014. Vol.24, №8. P.868–874. doi.org/10.1016/j.cub.2014.02.057
23. Hatzfeld M., Keil R., Magin T.M. Desmosomes and Intermediate Filaments: Their Consequences for Tissue Mechanics // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2017, Vol.9, №6. a029157. doi: 10.1101/cshperspect. a029157
24. Kuipers D., Mehonic A., Kajita, M., PeterL., Fujita, Y., Duke T., Charras G., Gale J.E. Epithelial repair is a twostage process driven first by dying cells and then by their neighbours // J. Cell Sci. 2014. Vol.127, Pt 6. P.1229–1241. doi: 10.1242/jcs.138289
25. Eisenhoffer G.T. Rosenblatt J. Bringing balance by force: live cell extrusion controls epithelial cell numbers // Trends Cell Biol. 2013. Vol.23, №4. P.185–192. doi: 10.1016/j.tcb.2012.11.006
26. Grieve A.G., Rabouille C. Extracellular cleavage of E-cadherin promotes epithelial cell extrusion // J. Cell Sci. 2014. Vol.127, Pt 15. P.3331–3346. doi: 10.1242/jcs.147926
27. Thomas M., Ladoux B., Toyama Y. Desmosomal Junctions Govern Tissue Integrity and Actomyosin Contractility in Apoptotic Cell Extrusion // Curr. Biol. 2020. Vol.30, №4. P.682–690.e5, doi: 10.1016/j.cub.2020.01.002
28. Bianconi E., Piovesan A., Facchin F., Beraudi A., Casadei R., Frabetti F., Vitale L., Pelleri M.C., Tassani S., Piva F., Perez-Amodio S., Strippoli P., Canaider S. An estimation of the number of cells in the human body // Ann. Hum. Biol. 2013. Vol.40, №6. P.463–471. doi: 10.3109/03014460.2013.807878
29. Wu S.K., Gomez G.A., Michael M., Verma S., Cox H.L., Lefevre J.G., Parton R.G., Hamilton N.A., Neufeld Z., Yap A.S. Cortical F-actin stabilization generates apical–lateral patterns of junctional contractility that integrate cells into epithelia // Nat. Cell Biol. 2014. Vol.16, №2. P.167–178. doi: 10.1038/ncb2900
30. Sellin M.E., Müller A.A., Felmy B., Dolowschiak T., Diard M., Tardivel A., Maslowski K.M., Hardt W. D. Epithelium-Intrinsic NAIP NLRC4 Inflammasome Drives Infected Enterocyte Expulsion to Restrict Salmonella Replication in the Intestinal Mucosa // Cell Host Microbe. 2014. Vol.16, №2. P.237–248. doi: 10.1016/j.chom.2014.07.001
31. Kupperman E., An S., Osborne N., Waldron S., Stainier D.Y. A sphingosine-1-phosphate receptor regulates cell migration during vertebrate heart development // Nature. 2004. Vol.406, №6792. Р.192–195. doi:10.1038/35018092
32. Donehower L.A. Does p53 affect organismal aging? // J. Cell. Physiol. 2002. Vol.192, №1. P.23–33. doi.org/10.1002/jcp.10104
33. Estrada R., Zeng Q., Lu H., Sarojini H., Lee J.F., Mathis S.P., Sanchez T., Wang E., Kontos C.D., Lin C.Y., Hla T., Haribabu B., Lee M.J. Up-regulating sphingosine 1- phosphate receptor-2 signaling impairs chemotactic, wound-healing, and morphogenetic responses in senescent endothelial cells // J. Biol. Chem. 2008. Vol.283, №44. Р.30363–30375. doi:10.1074/jbc.M804392200
34. Tamada M., Perez T.D., Nelson W.J., Sheetz M.P. Two distinct modes of myosin assembly and dynamics during epithelial wound closure // J. Cell Biol. 2007. Vol.176, №1. P.27–33. doi: 10.1083/jcb.200609116
35. Coleman M.L., Sahai E.A., Yeo M., Bosch M., Dewar A., Olson M.F. Membrane blebbing during apoptosis results from caspase-mediated activation of ROCK I // Nat. Cell Biol. 2001. Vol.3, №4. P.339–345. doi: 10.1038/35070009
36. Kon S., Ishibashi K., Katoh H., Kitamoto S., Shirai T., Tanaka S., Kajita M., Ishikawa S., Yamauchi H., Yako Y., Kamasaki T., Matsumoto T., Watanabe H., Egami R., Sasaki A., Nishikawa A., Kameda I., Maruyama T., Narumi R., Morita T., Sasaki Y., Enoki R., Honma S., Imamura H., Oshima M., Soga T., Miyazaki J.I., Duchen M.R., Nam J.M., Onodera Y., Yoshioka S., Kikuta J., Ishii M., Imajo M., Nishida E., Fujioka Y., Ohba Y., Sato T., Fujita Y. Cell competition with normal epithelial cells promotes apical extrusion of transformed cells through metabolic changes // Nat. Cell Biol. 2017. Vol.19, №5. P.530–541. doi: 10.1038/ncb3509
37. Slattum G., McGee K.M., Rosenblatt J. P115 RhoGEF and microtubules decide the direction apoptotic cells extrude from an epithelium // J. Cell Biol. 2009. Vol.186, №5. P.693–702. doi:10.1083/jcb.200903079
38. Chiba T., Ishihara E., Miyamura N., Narumi R., Kajita M., Fujita Y., Suzuki A., Ogawa Y., Nishina H. MDCK cells expressing constitutively active Yes-associated protein (YAP) undergo apical extrusion depending on neighboring cell status // Sci. Rep. 2016. Vol.6. Article number: 28383. doi: 10.1038/srep28383
39. Miroshnikova Y.A., Le H.Q., Schneider D., Thalheim T., Rubsam M., Bremicker N., Polleux J., Kamprad N., Tarantola M., Wang I., Balland M., Niessen C.M., Galle J., Wickström S.A. Adhesion forces and cortical tension couple cell proliferation and differentiation to drive epidermal stratification // Nat. Cell Biol. 2018. Vol.20, №1. P.69–80. doi: 10.1038/s41556-017-0005-z
40. Monks J., Rosner D., Jon Geske F., Lehman L., Hanson L., Neville M.C., Fadok V.A. Epithelial cells as phagocytes: apoptotic epithelial cells are engulfed by mammary alveolar epithelial cells and repress inflammatory mediator release // Cell Death Differ. 2005. Vol.12, №2. P.107–114. doi: 10.1038/sj.cdd.4401517
41. Gude D.R., Alvarez S.E., Paugh S.W., Mitra P., Yu J., Griffiths R., Barbour S.E., Milstien S., Spiegel S. Apoptosis induces expression of sphingosine kinase 1 to release sphingosine-1-phosphate as a “come-and-get-me” signal // FASEB J. 2008. Vol.22, №8. P.2629–2638. doi:10.1096/fj.08-107169
42. Shraiman B.I. Mechanical feedback as a possible regulator of tissue growth // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2005. Vol.102, №9. P.3318–3323. doi.org/10.1073/pnas.0404782102
43. Павлов А.В., Есев Л.И. Гистофизиология эпителия трахеи у крыс в постнатальном онтогенезе // Морфология. 2014. Т.146, №6. С.80–86.
44. Spiegel S., Milstien S. Sphingosine-1-phosphate: an enigmatic signaling lipid // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2003. Vol.4, №5. P.397–407. doi:10.1038/nrm1103
45. Monier B., Gettings M., Gay G., Mangeat T., Schott S., Guarner A., Suzanne M. Apico-basal forces exerted by apoptotic cells drive epithelium folding // Nature. 2015. Vol.518, №7538. P.245–248. doi: 10.1038/nature14152
46. Joaquin A.M. Functional decline in aging and disease: a role for apoptosis // J. Am. Geriatr. Soc. 2001. Vol.49, №9. P.1234–1240. doi: 10.1046/j.1532-5415.2001.04990.x
47. Green D.R. Apoptotic Pathways: the Roads to Ruin // Cell. 1998. Vol.94, №6.Р.695–698. doi: 10.1016/s0092-8674(00)81728-6
48. Kajita M., Hogan C., Harris A.R., Dupre-Crochet S., Itasaki N., Kawakami K., Charras G., Tada M., Fujita, Y. Interaction with surrounding normal epithelial cells influences signalling pathways and behavior of Src-transformed cells // J. Cell Sci. 2010. Vol.123, Pt 2. P. 171–180. doi: 10.1242/jcs.057976
49. Yonemura S., Wada Y., Watanabe T., Nagafuchi A., Shibata M. Catenin as a tension transducer that induces adherens junction development // Nat. Cell Biol. 2010. Vol.12, №6. P.533–542. doi: 10.1038/ncb2055
50. Намаконова В.С., Красавина Н.П., Целуйко С.С. Воздействие низких температур на эпителий дыхательных путей и реакции перекисного окисления липидов в легких крыс различного возраста // Бюллетень физиологии патологии дыхания. 2017. Вып.63. С.61–65. doi: 10.12737/article_58e44a39659809.58028076
51. Hill W., Hogan C. Normal epithelial cells trigger EphA2-dependent RasV12 cell repulsion at the single cell level // Small GtPases. 2019. Vol.10, №4. P.305–310. doi.org/10.1080/21541248.2017.1324940
52. Kadeer A., Maruyama T., Kajita M., Morita T., Sasaki A., Ohoka A., Ishikawa S., Ikegawa M., Shimada T., Fujita Y. Plectin is a novel regulator for apical extrusion of RasV12-transformed cells // Sci. Rep. 2017. Vol.7, Article number: 44328. doi: 10.1038/srep44328
53. Есев Л.И., Павлов А.В. Экструзия клеток эпителия трахеи (прижизненное исследование) // Морфология. 2014. Т.146, №6. С.87–90.
54. Kim R.H., Takabe K., Milstien S., Spiegel S. Export and functions of sphingosine-1-phosphate // Biochim. Biophys. Acta. 2009. Vol.1791, №7. Р.692–696. doi: 10.1016/j.bbalip.2009.02.011
Рецензия
Для цитирования:
Красавина Н.П., Целуйко С.С., Зубов А.А. Значение апоптоза и экструзии для сохранения структуры эпителия дыхательных путей. Бюллетень физиологии и патологии дыхания. 2021;(79):141-153. https://doi.org/10.36604/1998-5029-2021-79-141-153
For citation:
Krasavina N.P., Tseluyko S.S., Zubov A.A. Importance of apoptosis and extrusion for preserving the structure of the airway epithelium. Bulletin Physiology and Pathology of Respiration. 2021;(79):141-153. (In Russ.) https://doi.org/10.36604/1998-5029-2021-79-141-153
Просмотров:
321
Послать статью по эл. почте 